Múltiples mitogenomas indican Things Fall Apart con hipótesis de fuera de África o Asia para la evolución filogeográfica de las abejas melíferas (Apis mellifera)

Oct 19, 2023

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 9386 (2023) Citar este artículo

Detalles de métricas

Estudios morfomoleculares previos de las relaciones evolutivas dentro del género económicamente importante de las abejas melíferas (Apis), incluida la abeja melífera occidental (A. mellifera L.), han sugerido orígenes fuera de África o Asia y su posterior propagación a Europa. Pruebo estas hipótesis mediante un metanálisis de regiones codificantes de ADN mitocondrial completo (11,0 kpb) de 22 subespecies nominales representadas por 78 secuencias individuales en A. mellifera. Los análisis de parsimonia, distancia y verosimilitud identifican seis clados anidados: Things Fall Apart con hipótesis de Fuera de África o Asia. El análisis filogeográfico calibrado con reloj molecular muestra, en cambio, un origen basal de A. m. mellifera en Europa ~ 780 Kya, y expansión al sureste de Europa y Asia Menor ~ 720 Kya. Las abejas euroasiáticas se extendieron hacia el sur a través de un corredor levantino/nilótico/árabe hacia África ~ 540 Kya. Un clado africano restablecido en Iberia ~ 100 Kya se extendió a partir de entonces a las islas del Mediterráneo occidental y de regreso al norte de África. Las subespecies nominales dentro de los clados de Asia Menor y el Mediterráneo están menos diferenciadas que los individuos dentro de otras subespecies. Los nombres importan: las anomalías parafiléticas son artefactos de referencia errónea en GenBank de secuencias a la subespecie incorrecta, o uso de secuencias defectuosas, que se aclaran mediante la inclusión de múltiples secuencias de subespecies disponibles.

El género Apis comprende al menos una docena de especies nominales de abejas melíferas que se encuentran en Asia, África, Oriente Medio y Europa, incluida la especie tipo A. mellifera L., la abeja melífera occidental (Tabla 1)1,2. Aunque varias especies son importantes como fuentes locales tradicionales de miel, históricamente solo dos especies que anidan en cavidades, A. cerana en India y A. mellifera, han sido domesticadas para este propósito. La apicultura de A. mellifera está documentada en Egipto desde el año 2600 a. C.3. (Las referencias al Levante como "una tierra de leche y miel" (Éxodo 3: 8) pueden referirse en cambio al jarabe de dátiles de oasis polinizados por el viento y (o) a mano (Phoenix dactylifera) de una antigüedad aún mayor3). A. mellifera ha sido transportada por humanos alrededor del mundo como la principal fuente comercial de miel y cera de abejas, y también es de particular importancia agrícola en las Américas como polinizador introducido de ciertos cultivos de hortalizas y frutas que son ellos mismos introducidos4. La competencia entre las abejas melíferas generalistas introducidas y los insectos polinizadores nativos especializados (incluidas otras abejas no apinas) por el polen ("robo de polen") puede ser perjudicial para las especies de plantas nativas5. Se sabe que la variación geográfica entre diferentes cepas o subespecies locales de A. mellifera contribuye a este impacto, al igual que la calidad y cantidad de miel y otros comportamientos6. En particular, las llamadas abejas "africanizadas" son el resultado del escape de subespecies africanas cruzadas en colmenas sudamericanas domesticadas, donde los híbridos combinan un mayor rendimiento de miel con una mayor agresividad y representan un peligro para los humanos7.

La taxonomía morfocomportamental ha reconocido tres grupos de especies dentro del género: abejas melíferas enanas (A. florea y A. andreniformis), abejas melíferas gigantes (A. laboriosa, A. dorsata y A. breviligula) y abejas melíferas que anidan en cavidades (A. mellifera junto con A. nuluensis, A. nigrocincta, A. cerana (incluida A. indica) y A. koschevnikovi). A. mellifera es la única especie con un rango nativo en África y Europa, e incluye más de 30 subespecies nominales2. Históricamente, estos se han agrupado en cuatro grupos continentales, denominados ACMO para las distribuciones africana, continental, mellifera y oriental8. El origen geográfico y la distribución evolutiva de estos grupos siguen siendo controvertidos, al igual que su resolución en linajes filogenéticos de ancestro-descendiente. Los estudios moleculares basados ​​en análisis de varios componentes del genoma nuclear (ver Discusión) concuerdan ampliamente en la reorganización de estos como una columna vertebral MAOC, enraizada para ofrecer teorías alternativas de origen, ya sea "Thrice Out of Africa"9 [raíz dentro de A] o "Tres veces fuera de Asia"10 [raíz entre A y O]. Estos estudios se basan en menos de una docena de las subespecies disponibles de A. mellifera. Se han llegado a otras conclusiones filogeográficas a partir de análisis de genomas completos de ADN mitocondrial (ADNmt) a partir de secuencias individuales por subespecie11,12. En particular, Tihelka y sus colaboradores en esta revista12 han proporcionado recientemente un metanálisis de mtDNA, basado en un cuerpo sustancial de datos de Boardman et al.11 y nuevos métodos de inferencia filogenética. Llegaron a otra hipótesis alternativa, un origen de A. mellifera en Medio Oriente/África del Norte.

Tihelka y colaboradores enfatizan la necesidad de una filogenia de columna confiable para A. mellifera L. para comprender la evolución de la subespecie, incluido su origen geográfico y el desarrollo de diferencias adaptativas entre las subespecies que contribuyen a su éxito ecológico y comercial6. Mi revisión editorial del uso de una región espaciadora de mtDNA entre los genes CO1 y CO2 como herramienta para la discriminación de abejas individuales dentro y entre subespecies de A. mellifera [cf. Ref.13] no encontró una evaluación filogenética integral que incluyera múltiples variantes del genoma de mtDNA dentro de múltiples subespecies11,12,14,15,16,17,18,19,20,21,22,23,24,25,26. Inesperadamente, mi ensamblaje preliminar de múltiples secuencias asignado a A. m. mellifera en GenBank, tomado al pie de la letra, parecía indicar una extensa para- y (o) polifilia y (o) una diversidad genética extraordinaria dentro de esta subespecie y con respecto a otros taxones.

En el siglo XXI EC y el siglo III L., la importancia de la taxonomía clásica "alfa"27 para encontrar, describir y nombrar taxones sigue siendo fundamental. Proporciono aquí una reevaluación filogeográfica de la evolución de Apis, basada en un metanálisis de las 13 regiones codificantes (11 006 pb) de los mitogenomas disponibles en nueve especies del género Apis, incluidos 78 individuos de 22 subespecies de la especie tipo. A. mellifera L. Este metanálisis indica que Things Fall Apart con hipótesis de Fuera de África, Asia y Medio Oriente, a favor de un origen europeo.

Se identificaron genomas completos de ADN mitocondrial de taxones dentro del género Apis en la biblioteca taxonómica GenBank mediante la selección de secuencias marcadas como "Genoma" dentro de la visualización de especies y subespecies. Esto se complementó con una búsqueda en la biblioteca "Nucleotide" con el término de búsqueda "Apis mitochondrion" hasta finales de octubre de 2022. La Tabla 1 enumera los números de acceso de GenBank para secuencias de nueve especies de Apis y 22 subespecies de A. m. mellifera como se usa aquí, junto con la procedencia geográfica de la subespecie.

La secuencia mitogenómica de un espécimen noruego curado de A. m. mellifera (KY926884) se utilizó como referencia de alineación. La alineación se hizo a ojo con la ayuda del programa MEGA X28. El genoma de codificación mitocondrial de Apis comprende 13 genes en 11,043 pb (Tabla 2). Las anotaciones de GenBank de varios autores delimitan regiones de codificación con puntos finales 5 'y 3' ligeramente diferentes, especialmente entre especies: se insertaron espacios entre regiones de codificación para preservar marcos de lectura abiertos. Las regiones de codificación de cadena ligera de los genes ND5, ND4, ND4L y ND1 se incluyeron en sus direcciones de codificación equivalentes de cadena sentido 5 '→ 3'.

La región 3 'del equivalente de cadena pesada de ND4 es difícil de alinear entre subespecies, y se excluyó una región de 37 pb de todos los análisis. Las llamadas de bases ambiguas (principalmente W para A/T, flanqueadas por bases AT) en varias secuencias se han resuelto tácitamente, de modo que estas posiciones son invariantes en todas las secuencias. Se han eliminado tácitamente varias inserciones autapomórficas de trillizos individuales entre especies y subespecies. La secuencia del mitogenoma de la región codificante de un abejorro, Bombus ignitus (GenBank NC010967), se utilizó como grupo externo para las comparaciones entre especies. Las abejas melíferas y los abejorros se encuentran en las tribus Apini y Bombini, respectivamente, de la subfamilia Apinae. La alineación de las regiones de codificación entre Bombus y Apis spp. es especulativo en algunas áreas: la inclusión o exclusión experimental de regiones ambiguas no afecta el orden de ramificación inferido de las especies de Apis, y no afecta materialmente su respaldo estadístico. La alineación de consenso para el análisis comprende 11 006 bases dentro de la subespecie A. mellifera y 11 070 bases en Apis y Bombus.

Realicé tres formas de análisis filogenéticos con MEGA X28. Se realizaron análisis de máxima parsimonia (MP) con todas las posiciones de nucleótidos ponderadas por igual y búsqueda SPR. El análisis de máxima parsimonia se destaca para identificar SNP intersubespecíficos y proporcionar diferencias patrísticas intraespecíficas dentro de Apis, y diferencias intrasubespecíficas versus intersubespecíficas dentro de A. mellifera. Los análisis de máxima verosimilitud (ML) se realizaron con el modelo general reversible en el tiempo (GTR) que permite la búsqueda de sitios invariantes y el intercambio de vecinos más cercanos (NNI). Para los cálculos del reloj molecular, utilicé una tasa fija de 0,0115 sustituciones/sitio/Myr en distancias de nodo calculadas en un modelo RelTime-ML de árbol de Máxima Verosimilitud linealizado en MEGA (ver "Discusión"). El análisis de unión de vecinos (NJ) se realizó en conteos de diferencias, con el modelo de máxima verosimilitud compuesta y búsqueda SPR. La confianza estadística en los tres métodos se estimó a partir de 3000 repeticiones de arranque cada una, en las mismas condiciones que la búsqueda principal. Se ha expresado preocupación12 en cuanto al efecto de la inclusión de las bases de la tercera posición del triplete en la inferencia filogenética. Examiné el efecto de la exclusión de estos datos (modelo P12 y modificaciones del mismo12) en los tres análisis.

La evaluación inicial de los mitogenomas disponibles para A. mellifera identificó 16 abejas árabes en cuatro clados monofiléticos asignados a A. m. mellifera GenBank accesiones MT745901–MT74591514 que comprenden conjuntos de 5, 4, 4 y 3 secuencias idénticas cada uno: se incluyó una secuencia de cada conjunto y el resto tácitamente. Un conjunto de 11 mitogenomas de abejas de Kenia (KJ396181–KJ396191)15 asignado en GenBank a A. m. mellifera se utilizan aquí con las identificaciones de subespecies correctas según lo proporcionado por Z. Fuller (com. pers.). Una serie de 20 secuencias atribuidas a A. m. capensis (MG552683–692) o A. m. scutellata (MG552693–702) se mantuvo en su totalidad. Las accesiones de GenBank KY926882 y KY926883 se atribuyen a A. m. Siriaca y A. m. intermisa, respectivamente. La inspección de ambas secuencias indica numerosas anomalías en la región de codificación que producen atracción de ramas entre las dos y grandes separaciones filogenéticas de otras accesiones de GenBank asignadas a la misma subespecie (Fig. S1 complementaria). Ambos están excluidos de los análisis primarios aquí.

Todas las figuras fueron dibujadas con Corel PaintShop Pro 2023 (versión 25).

La Figura 1a muestra el análisis MP para nueve especies de Apis (Apini) con Bombus ignitus (Bombini) como grupo externo. De los siete nodos entre especies, seis son compatibles con > 94 % de bootstraps. Los análisis con los métodos NJ y ML dan órdenes de bifurcación idénticos y un soporte de arranque sustancialmente similar. Dentro de Apis, la pareja de abejas enanas [A. florea + A. andreniformis] es el grupo externo a los taxones restantes. Dentro de las especies que anidan en cavidades, A. mellifera es la especie hermana de las demás, y su diferencia fenética con respecto a otras especies que anidan en cavidades es mayor que la que existe entre los pares de abejas melíferas enanas y gigantes. La Figura 1b muestra el análisis MP de especies de Apis solas, incluidas diez subespecies de Apis mellifera: A. m. mellifera es hermana de las subespecies restantes. Tenga en cuenta que A. florea y A. mellifera, las únicas especies cuyos rangos nativos se superponen en el Medio Oriente, se encuentran en clados morfocomportamentales y moleculares separados.

Análisis de máxima parsimonia de las relaciones filogenéticas entre secuencias de genomas de mtDNA de nueve especies de abejas melíferas Apis. (a) El árbol está enraizado con un abejorro Bombus ignitus como grupo externo. Soy. mellifera (KY926884) es el miembro más basal de esa especie y la referencia de alineación. Los números por encima de las ramas son números deducidos de sustituciones de nucleótidos; los números en negrita debajo de las ramas son el porcentaje de soporte en 3000 réplicas de arranque. Los métodos de Máxima Verosimilitud y Unión de Vecinos proporcionan un orden de bifurcación idéntico y un soporte de arranque sustancialmente similar. (b) Como arriba, con la eliminación de Bombus y la adición de subespecies clave de A. mellifera (cf. Fig. 2).

La Figura 2 muestra el análisis MP esquemático de 66 (+ 12 tácitas) secuencias de 22 subespecies de A. mellifera, con múltiples secuencias incluidas como se describe en Métodos. El árbol está enraizado con A. m. mellifera tal como se obtiene del análisis que se muestra en las Figs. 1b. Los análisis de MP, ML y NJ (Figuras complementarias S1–S3, con números de acceso completos de GenBank) dan el mismo orden de ramificación entre las subespecies y la mayoría de los individuos múltiples dentro de las subespecies, y un soporte de arranque sustancialmente similar.

Análisis esquemático de parsimonia máxima de las relaciones filogenéticas entre las secuencias del genoma del mtDNA de 66 abejas melíferas A. mellifera individuales de 22 subespecies. Enraizamiento como se indica en la Fig. 1. Los números por encima de las ramas son números inferidos de sustituciones de nucleótidos; los números en negrita debajo de las ramas son el porcentaje de soporte en 3000 réplicas de arranque, con intercambio de ramas SPR. El árbol que se muestra es uno de los nueve árboles de longitud mínima que se diferencian solo por los reordenamientos en los nodos no resueltos. Las secuencias en el clado subsahariano que hacen que esa subespecie sea parafilética están etiquetadas en fuente romana, al igual que dos secuencias referidas a A. m. scutellata que están fuera de ese clado. No se incluyen 12 secuencias adicionales de la serie árabe que son idénticas a las cuatro que se muestran. Secuencias seleccionadas como A. m. mellifera en GenBank15 se reasignan sus nombres propios entre paréntesis (JM Fuller, com. pers.). Las subespecies representadas por secuencias individuales se indican con (*). Los clados filogeográficos nombrados discutidos en el texto se indican en color. El árbol de MP completo con los números de acceso de GenBank se proporciona en la figura complementaria S1, junto con los métodos de máxima probabilidad y unión de vecinos (figuras complementarias S2 y S3, respectivamente).

El orden de ramificación de consenso identifica una serie de clados filogeográficos bien definidos y anidados sucesivamente, con European A. m. mellifera sensu lato ([[KY926884 + A. m. sinisxinyuan] + Arabian MT745913]; MT745912, 914 y 915 no mostrados) basal al resto. Sus procedencias geográficas son las siguientes (Fig. 3):

Sureste de Europa = [A. metro. ligustica + [A. metro. carnica + A. m. carpatica]]. La diferencia patrística por pares entre A. m. carnica + A. m. carpatica (14) es menor que el máximo entre la variante A. m. secuencias ligustica (32).

Asia Menor = [A. metro. medalla + [A. metro. caucasia + [A. metro. anatoliaca]]], con ambos nodos soportados > 95%. Las diferencias patrísticas máximas por pares entre las secuencias de subespecies (5–10) también son menores que las de A. m. ligústica.

levantino/nilótico/árabe = [A. metro. lamarckii + [A. metro. jemenítica + [A. metro. syriaca]]] como tres linajes de subespecies separadas. La diferencia patrística por pares entre Am lamarckii y A. m. syriaca (44) es menor que el máximo dentro de A. m. jemenítica (49).

Mediterráneo = [A. metro. iberiensis + [[A. metro. intermisa + A. m. sahariensis] + [A. metro. ruttneri + A. m. siciliana]]]], con todos los nodos soportados > 99%. La variante de Europa continental es basal a las variantes del norte de África, y las dos variantes de la isla están emparejadas. Las diferencias máximas por pares entre secuencias de subespecies (3 ~ 25) son menores que las de A. m. ligustica o A. m. jemenítica.

Subsahariana = ensamblaje parafilético de secuencias asignadas a A. m. scutellata y A. m. capensis. Soy. scutellata ocurre en dos clados, uno de los cuales está más estrechamente relacionado con A. m. capensis. La monofilia de cualquiera de las subespecies se confunde aún más por la referencia dispersa de secuencias individuales a las otras subespecies en estos tres clados. El soltero A. m. el tipo adansonii se empareja con un A. m. secuencia scutellata. Las dos de la mañana Las variantes de monticola abarcan un tercio asignado a A. m. capensis.

Evolución filogeográfica en el contexto de la distribución geográfica2 de las subespecies de A. mellifera según se deduce de los datos mitogenómicos. Los símbolos numerados indican cinco clados descritos en el texto y en la Fig. 2. Los círculos verde claro y oscuro indican, respectivamente, subespecies en los clados del Sudeste de Europa y Asia Menor incluidos dentro del superclado euroasiático. Los símbolos azules indican los clados levantino (círculos), nilótico (cuadrados) y árabe (A. m. jemenitica) (diamantes). Los círculos morados claros y oscuros indican A. m. independiente. simensis y A. m. linajes unicolores, respectivamente. Los símbolos de color naranja claro indican subespecies en el clado mediterráneo. Los círculos rojos indican el ensamblaje parafilético de A. m. scutellata y A. m. capensis, incluyendo A. m. adansonii (rojo claro) y A. m. monticola (marrón). Mapa base modificado de [https://commons.wikimedia.org/wiki/File:BlankMap-World.svg].

Los clados (SE de Europa + Asia Menor) constituyen un superclado euroasiático inclusivo, y un clado africano puede reconocerse como [Ethiopian A. m. simensis + [malgache A. m. unicolor + [Mediterráneo + Subsahariano]]], teniendo en cuenta los taxones insulares y de Europa continental en el clado mediterráneo.

Las diferencias por pares entre todas las subespecies nominales representadas por secuencias individuales dentro de los clados I, II y IV son más pequeñas que aquellas entre secuencias replicadas en el mismo linaje o en linajes hermanos (cf. A. m. ligustica, A. m. jemenitica, A. m. scutellata y A. m. capensis). Lo mismo es cierto para una sola secuencia de A. m. adansonii (de Níger) con respecto a A. m. scutellata, y dos secuencias de A. m. monticola (de las montañas del este de África) con respecto a A. m. capensis en el linaje subsahariano.

Pequeñas pero consistentes mayorías de bootstraps en todos los métodos filogenéticos apoyan al clado levantino/nilótico/árabe como hermano del clado africano, y al clado mediterráneo como hermano del clado subsahariano. Un par de secuencias de abejas de Kenia casi idénticas (KJ396184 y KJ396190)15 se refieren a A. m. scutellata de Z. Fuller (com. pers.) está cladisíticamente separada de otras scutellata y de los clados mediterráneo y subsahariano; su posición exacta varía ligeramente entre los métodos.

Con una frecuencia de reloj fija de 0,0115 subs/sitio/Myr (ver "Discusión"), todas las distancias de nodo en árboles ML linealizados se pueden convertir directamente a su edad de divergencia en un reloj molecular (Fig. 4). Por ejemplo, dada una distancia calculada al nodo basal en la figura 4 de 0,008234 subs/sitio (tiempo relativo), el nodo está fechado en (0,008234 subs/sitio)/(0,0000115 subs/sitio/Kyr) = 716 Ka. Para Bombus y otras especies de Apis incluidas como en la Fig. 1, el reloj molecular indica una radiación del Mioceno tardío (6–11 Mya) de grupos morfocomportamentales dentro de Apis (Fig. S4 complementaria), y un origen europeo de A. mellifera 780 Kya en el Pleistoceno tardío. El reloj molecular para subespecies de A. mellifera se muestra en la Fig. 4 para un subconjunto de 37 secuencias incluidas en la Fig. 2a, con secuencias representativas únicas para A. m. scutellata y A. m. capensis.

Un reloj molecular basado en mtDNA para divergencias dentro y entre subespecies de A. mellifera. Las secuencias se codifican como en la Fig. 2: solo un representante de A. m. scutellata y A. m. capensis está incluido (n = 37). Los tiempos de divergencia se calculan a partir de un modelo ML linealizado con A. m. secuencias de mellifera como el grupo externo designado (cf. Fig. S2 complementaria). El reloj se calibra a partir de las distancias medias linealizadas de subs/sitio de nucleótidos a cada nodo (tiempo relativo) a 0,0115 subs/sitio/Myr (consulte el texto para obtener un ejemplo de cálculo). Consulte la Fig. S4 complementaria para ver el reloj de A. mellifera dentro de Apis, con Bombus como el grupo externo designado.

"He estado pensando y he llegado a una decisión muy importante. Estas son las abejas equivocadas".—Winnie the Pooh.

El análisis mitogenómico confirma con alta confianza las inferencias previas en cuanto a las relaciones morfo-comportamentales entre nueve especies como abejas melíferas enanas, gigantes y que anidan en cavidades (Figs. 1a,b). Dentro de los Apini, el enraizamiento con Bombus (Bombini) confirma las abejas melíferas enanas [A. florea + A. andreniformis] como grupo externo a las abejas melíferas gigantes [A. dorsata + A. laboriosa] y las restantes abejas melíferas que anidan en cavidades. A. mellifera es el grupo hermano de estos [A. koschevnikovi + [A. nigrocincta + [A. nuluensis + A. cerana]]], a distancias fenéticas mayores que entre cualquier otro par de especies de Apis.

Secuencias mitogenómicas asignadas al taxón A. m. mellifera en GenBank ocurren en nueve linajes colectivamente hechos parafiléticos por la ubicación de otras subespecies. El análisis filogenético indica que la mayoría de estas aparentes anomalías son artefactos de la mala asignación de secuencias individuales a la subespecie tipo. Como se señaló, la serie de abejas de Kenia, cuando se refiere correctamente a subespecies, concuerda con el arreglo cladístico descrito aquí. La serie de abejas árabes se refiere a A. m. mellifera en GenBank se divide filogenéticamente en dos clados distintos, uno como parte del A. m. basal. mellifera sensu lato y la otra A. m. jemenitica sensu lato, junto con las abejas de Kenia reasignadas a la misma subespecie. Otras dos secuencias de Kenia asignadas a A. m. mellifera están más estrechamente relacionados con A. m. simensis y A. m. unicolor, respectivamente, lo que sugiere que, de hecho, son miembros de esas dos subespecies. Este último extiende el rango de subespecies más allá del malgache insular.

La imagen recibida de la evolución de A. mellifera ha sido un modelo "Fuera de África"9, con hasta tres excursiones recientes, originalmente a Europa, más recientemente a Iberia, y en tiempos históricos a América del Sur como los llamados "Asesinos". " o abejas "africanizadas", que resultaron del cruce accidental de abejas importadas A. m. reina scutellata con local A. m. drones ligustica7. Esto ha sido desafiado más recientemente por modelos de origen "fuera de Asia"10 o del norte de África/Oriente Medio12. La estructura de clados filogeográfica alternativa presentada aquí indica que Things Fall Apart con cualquiera de estas hipótesis. La filogeografía mitogenómica (Fig. 3) indica, en cambio, que A. mellifera evolucionó como una expansión de norte a sur de Europa a África a través de Asia Menor y el Levante. El formulario tipo A. m. mellifera sensu stricto se originó en el norte de Europa y se ha diversificado como A. m. ligustica en el sureste de Europa, incluida la expansión en Asia Menor (A. m. Caucasia). Las abejas europeas luego se extendieron hacia el sur a través del Levante (A. m. syriaca) hacia el Nilótico África Oriental (A. m. lamarckii) y a través del Mar Rojo hacia la costa yemení de la Península Arábiga (A. m. jemenitica). La expansión hacia el sur ha dejado los linajes etíope (A. m. simensis) y malgache (A. m. unicolor) como ramificaciones anteriores. Las formas continentales subsaharianas constituyen un solo clado que comprende individuos a los que se hace referencia A. m. scutellata y A. m. capensis, así como A. m. adansonii y A. m. monticola ambos estrechamente relacionados con las secuencias asignadas a la primera y última subespecie, respectivamente. Soy. adansonii ocurre en África central: la única secuencia disponible de Níger puede no ser representativa. La estructura del clado mediterráneo indica un retorno secundario a Europa durante un período de refugio y un retorno terciario más reciente al norte de África a través de las islas del Mediterráneo occidental.

Los tiempos de divergencia dentro y entre las especies animales, incluida Insecta, se estiman de forma rutinaria a partir de las divergencias moleculares medidas, incluidas las obtenidas a partir de genomas de ADNmt29, incluido Apis30. La calibración de un reloj molecular requiere eventos externos fechados de manera confiable, a menudo geográficos31, y mediciones precisas de las tasas de sustitución o divergencia (2 × la primera). No se dispone de eventos geográficos fiables para A. mellifera30; las sustituciones por pb medidas aquí sobre regiones de codificación completas evitan la variación específica del gen. Sobre la base de una tasa fija de 0,0115 sustituciones/sitio/Myr (Brower 1994 en Ref.31), la diversificación de los principales linajes dentro de A. mellifera se puede fechar en la Edad de Chibanian (Pleistoceno tardío), 770–126 Kya. Esto coincide y puede estar influenciado por los ciclos glaciales europeos de Günz. La separación de los linajes más meridionales de las subespecies de Europa continental se produjo ca. 720 Kya, separación de los linajes endémicos de África de los linajes levantino/nilótico/árabe ca. 660 Kya, establecimiento en África ca. 540 Kya, y separación del Mediterráneo euroafricano de los linajes subsaharianos ca. 250 kya. La diversidad dentro de varias subespecies data de > 100 Kya, especialmente entre múltiples réplicas de A. m. ligustica y A. m. jemenitica, 120 Ka y 150 Ka, respectivamente. Las diferencias entre otras subespecies nominales se originan solo en unos pocos 10 s de Kya, en particular las formas de Asia Menor (A. m. meda, A. m. caucasia y A. m. anatoliaca, 10–20 Ka) y especies mediterráneas, incluidas las formas insulares. (A. m. ruttneri y A. m. siciliana, 40 Kya).

El sistema clasificatorio y evolutivo estándar de Apis se basa en el análisis merístico de cuatro grupos continentales, africano (A), europeo (C), mellifera (M) y asiático (O)8. En la Fig. 5 (redibujada a partir de la Fig. 10.8 en la Ref. 8), la ubicación de las abejas individuales en el espacio de Componentes principales corresponde aproximadamente a los cuatro cuadrantes de los dos primeros ejes, en el sentido de las agujas del reloj desde la parte superior izquierda como A, M, C y O, respectivamente. Re-etiquetado y agrupado genéticamente, el clado árabe/nilótico se superpone al clado subsahariano, incluidas las variantes locales. Sin embargo, el Asia Menor A. m. El clado caucasia se distribuye a lo largo del eje M → O, y está dividido en dos por su clado hermano del sudeste de Europa A. m. ligústica. Aunque los clados africano y europeo/asiático esencialmente no se superponen, el clado mediterráneo se superpone a los tres, así como al basal A. m. clado mellifera. A pesar de su dispersión en el espacio de la PC, A. m. caucasia y A. m. iberiensis son los clados con menor diversidad genética; los individuos de la última parcela son casi en su totalidad africanos. La consolidación de todas las subespecies "africanas" como un solo grupo no reconoce los orígenes de las subespecies euroafricanas-mediterráneas, ni un solo grupo "asiático" reconoce la compleja conexión biogeográfica de las subespecies euroasiáticas en el sureste de Europa y Asia Menor, o de éstos con África a través del Levante.

Clados moleculares de A. mellifera mapeados en los dos primeros ejes PCA del espacio ACMO morfométrico, redibujados después de la Fig. 10.8 en la Ref.8. Las abejas individuales se identifican en subespecies por los códigos numéricos de color y se reagrupan en clados genéticos como en la Fig. 3, con variantes de color adicionales para los taxones subsaharianos. Los cuatro grupos de Ruttner [africano (A), europeo (C [continental]), mellifera (M) y asiático (O [oriental]] corresponden aproximadamente a los cuatro cuadrantes, en el sentido de las agujas del reloj desde la parte superior izquierda como A, M, C y O. El clado levantino/nilótico/árabe se superpone al clado subsahariano, incluidas las variantes locales. El clado de Asia Menor A. m. caucasia se distribuye a lo largo del eje M → O, y está dividido en dos por su clado hermano del sureste de Europa A. m. ligustica El clado mediterráneo afroeuropeo se superpone a los tres, así como el clado basal A. m. mellifera.

El modelo ACMO se toma como apoyo para un argumento en contra de una dispersión del Oligoceno/Mioceno temprano de Europa a África. Un análisis morfológico más reciente de los patrones de las venaciones de las alas, incluido el material fósil32,33, sugiere un origen europeo de los antecedentes de A. mellifera de un tipo de A. cerana/dorsata en el Mioceno, de acuerdo con la estimación del reloj molecular aquí. Sin embargo, la evolución hipotética del tipo A. mellifera en el África subsahariana a fines de la época está demasiado atrás según el reloj, y el regreso a Europa en el Holoceno está demasiado adelantado y en la dirección opuesta. A pesar de los antecedentes europeos, este sigue siendo un modelo "(largo) fuera de África". El dendrograma de similitud en la Fig. 1 de Ref.32 muestra [Bombus + [[A. dorsal + [A. florea + [A. cerana / A. mellifera]]]]] con formas de cerana y mellifera mezcladas. Este arreglo transpone A. florea y A. dorsata y, por lo tanto, los morfotipos de abeja melífera enana y gigante (cf. Fig. 1a), y no logra resolver la profunda separación filogenética de A. cerana / A. mellifera (cf. Fig. 1b y Figura complementaria S4).

Los metanálisis anteriores de Boardman y Eimanifar et al.11,16,17,18,19,20,21,22,25,26 y Tihelka et al.12 se comparan con el presente análisis en la Fig. 6. El filograma base es un análisis de Máxima Parsimonia calculado como en la Fig. 2, con la adición de dos secuencias problemáticas señaladas en el texto, KY926882 y KY926883, atribuidas a A. m. Siriaca y A. m. intermisa, respectivamente. KY926882 "" cae fuera del grupo jemenitica que incluye a A. m. syriaca KP163643, que no se utiliza en los conjuntos "" o "". KY936883 "" está más relacionado con KY936882 que con A. m. intermisa KM458618, que ocurre donde se predijo biogeográficamente. Hay indicios de datos erróneos en KY936882 y KY936883: la inspección del último cuarto de las secuencias alineadas muestra dos corridas ininterrumpidas de siete sitios filogenéticamente informativos compartidos31 que unen KY936882 y KY936883 con exclusión de sus hermanas subespecíficas nominales. En el clado subsahariano, el A. m. capensis/A. metro. El par scutellata (KX870183/KY614238) en el conjunto "" aparece en A. m. capensis + A. m. scutellata clado I (pero no II), y en el conjunto "" MG552698 parece estar mal referido a A. m. scutellata en lugar de capensis. Soy. adansonii (MN585109) "" está más estrechamente relacionado con el otro clado más grande de A. m. escutellata. Soy. monticola (MF678581) "" está más relacionado con A. m. capensis. Por lo tanto, la confianza en secuencias atípicas únicas en metanálisis anteriores ha llevado a inferencias filogenéticas defectuosas.

Comparación de los metanálisis de Boardman et al.11 y Tihelka et al.20 con la figura 2. El filograma base es un análisis de máxima parsimonia calculado como en la figura 2, con la adición de dos secuencias problemáticas mencionadas en el texto, KY926882 y KY926883, atribuido a A. m. Siriaca y A. m. intermisa, respectivamente. Las 17 secuencias utilizadas por Boardman et al. están marcadas con "" y las 16 secuencias utilizadas por Tihelka et al. "", con las 11 secuencias comunes a ambos conjuntos "". Tenga en cuenta las ubicaciones anómalas por pares de dos secuencias atribuidas a KY026882 y KY926883 con respecto a sus subespecies hermanas nominales ( y , respectivamente).

Boardman, Eimanifar et al. [11 et seq.] enraízan sus árboles que incluyen especies en el punto medio, en lugar de por un grupo externo, lo que, como se muestra, implica que las especies de abejas melíferas enanas y gigantes son grupos hermanos, en lugar de que las primeras sean el grupo externo de las especies restantes. (ver Fig. 1b). Sus alineaciones incluyen rDNA junto con secuencias de Coding Region, lo que puede contribuir al soporte de arranque relativamente más débil para algunos nodos: entre las subespecies de A. mellifera, mis alineaciones de rDNA de prueba fueron problemáticas en el mejor de los casos, y estas regiones se excluyeron del análisis aquí.

Tihelka et al.12 infirieron su filogenia mediante un modelo de mezcla heterogénea del sitio BI. La raíz con respecto a A. cerana cae entre A. m. intermissa y otras subespecies africanas (A) (en particular A. m. scutellata), en apoyo de un origen africano, en contraste con las Figs. 2 y 3. A. m. mellifera y A. m. iberiensis (M) están del mismo lado de la raíz que A. m. intermitencia Las subespecies asiáticas (O) están más a lo largo de la columna vertebral, seguidas de las subespecies europeas (C). La forma asiática indicada por "?" no está identificado: el candidato más probable parece ser A. m. caucasia De 11 nodos en su árbol, solo el grupo C se encuentra en la Fig. 2 aquí, y ninguno corresponde a los grupos A, M, O o cualquiera de los clados de tres miembros. La exclusión de SNP de tercera posición en su modelo P12 produce esencialmente lo contrario de los árboles en la Fig. 2, con linajes africanos derivados primero, y A. m. mellifera como grupo externo a los linajes euroasiáticos. Su modelo transpone los linajes africano y euroasiático a ambos lados de A. m. melífera. Al menos dos pares de subespecies vecinas más cercanas son marcadamente diferentes: East African A. m. simensis/A. metro. unicolor, A. m. intermisa con respecto a A. m. sahariensis/A. metro. iberiensis. Las relaciones entre los linajes de las subespecies son similares a las de la Fig. 2 (equivalentes al modelo P123), pero con un soporte de arranque mucho menor. Sin embargo, dentro de la A. m. El clado inclusivo de simensis, la estructura y el soporte para los linajes africano y mediterráneo colapsan en el P12 con respecto al modelo P123, y el soporte de arranque para las ramas clave es < 50%. Especialmente, MN119925 A. m. unicolor se transpone como una rama larga desde el exterior hacia el interior de estos clados. Por supuesto, no todos los SNP de primera posición son sustituciones, ni todos los SNP de tercera posición son silenciosos. Un análisis de máxima parsimonia de las sustituciones de aminoácidos inferidas en 125 sitios en representantes de 22 subespecies (Fig. S5 complementaria) da una estructura de clado similar a la Fig. 2 aquí o a la de su modelo P12 (excepto en lo que respecta al enraizamiento), con soporte de arranque para linajes africanos y mediterráneos nuevamente < 50%. El soporte Bootstrap para otros clados en la Fig. 2 es sólido.

Como se muestra en el reloj molecular de la Fig. 4, las diferencias por pares entre las subespecies nominales dentro de los clados del sureste de Europa, Asia Menor y el Mediterráneo son menores que las que existen entre individuos dentro de otras subespecies, incluso cuando las relaciones dentro del clado están bien definidas. Cuando estas subespecies locales se definieron originalmente por diferencias morfológicas percibidas, puede estar indicada la revisión de su taxonomía alfa y beta, con miras a la sinonimia de las formas locales en la taxonomía gamma: los nombres importan27.

Además de las 22 subespecies de A. mellifera con mitogenomas completos comparadas en el MS principal, GenBank incluye seis subespecies adicionales con secuencias parciales del extremo 5′ de la región ND2. Sus nombres y procedencia son A. m. adami (Creta), A. m. cecropia (Grecia), A. m. cypria (Chipre), A. m. macedonica (Grecia en Rumania), A. m. pomonella (Kazajstán) y A. m. sicula (Sicilia). Durante los primeros 574 pb comunes a todas estas subespecies, en combinación con los mitogenomas de las 22 subespecies examinados en el MS principal, hay 39 sitios variables de los cuales 19 son filogenéticamente informativos sensu Nei34 (Fig. S6 complementaria).

Secuencias de la subespecie A. m. Adami, A. M. cecropia, y A. m. macedonica son idénticos a los de A. m. ligustica y carnica en el clado del sudeste de Europa, al igual que la secuencia de A. m. cypria excepto por un único SNP Y/G autapomórfico. La secuencia de A. m. pomonella es idéntica a la de A. m. meda en el clado de Asia Menor. La secuencia de A. m. sicula es idéntica a la de la referencia A. m. mellifera, a excepción de un SNP T que se encuentra solo en el superclado africano.

La inclusión de estas secuencias cortas pone a prueba la hipótesis filogeográfica. La similitud de Asia Central A. m. pomonella y Oriente Medio A. m. meda extiende el clado de Asia Menor más hacia el este, separado de A. m. sinisxinyuan. Soy. sicula es cladisíticamente distinta de A. m. siciliana en el clado mediterráneo, y la coexistencia de las dos formas en Sicilia sugiere una colonización secundaria de las islas occidentales después de la ocupación inicial del continente europeo. Asimismo, la asociación continental de A. m. Adami y A. M. cypria de Creta y Chipre, respectivamente, es consistente con un corredor de dispersión desde el sureste de Europa a través del Mediterráneo oriental y hacia el Levante, y sugiere un límite oriental de la recolonización del Mediterráneo insular en Sicilia. La filogeografía propuesta aquí se adapta bien a estos datos: se puede esperar una mayor comprensión de los mitogenomas completos.

La hipótesis "Tres veces fuera de África"9 sigue un esquema filogenético que recuperó los mismos cuatro grupos (ACMO) que el actual esquema geográfico continental basado en merística y morfología8. Su red molecular transpone el orden alfabético a una columna vertebral MAOC, enraizada con respecto a un grupo externo compuesto dentro de la subespecie (A)africana, que junto con Mellifera (M) se separó de la subespecie europea (continental) y asiática (oriental). Los análisis posteriores de varios marcadores de nucDNA y combinaciones de subespecies de A. mellifera identifican ampliamente los grupos MAOC9,10,23,24,32,33,35, sin embargo, varía la ubicación de la raíz en varias ramas de acuerdo con criterios internos y (o) externos. para sugerir orígenes geográficos alternativos de A. mellifera. Estos incluyen interpretaciones alternativas de los datos de Thrice Out of Africa29 [raíz indeterminada entre M + A y O + C], así como Thrice Out of Asia9 y modelos de origen del norte de África/Oriente Medio10,32,33,35, por ejemplo con A m jemenitica en el linaje Y como grupo externo a otras subespecies de A.

Existen diferencias fundamentales entre la columna vertebral de MAOC y las filogenias del genoma del ADNmt (Figura complementaria S7), tanto con respecto a la ubicación de la raíz como a la asignación de subespecies a los clados. Ningún modelo MAOC coloca A. m. mellifera como grupo externo a otras subespecies: los datos de mtDNA colocan a A. m. scutellata distal en lugar de proximal a la raíz de la evolución de A. mellifera. Subespecies estrechamente relacionadas y subespecies geográficamente contiguas dentro del clado de ADNmt mediterráneo aquí, incluyendo A. m. iberiensis y A. m. intermissa9,32, y A. m. ruttneri24, están dispersos en los grupos M, A y C, respectivamente. la mañana jemenítica/A. metro. lamarckii/A. metro. El clado syriaca aquí también está disperso en los grupos A (Y), A (L) y O. Por otro lado, los emparejamientos de A. m. ligustica y A. m. carnica (C) y A. m. anatoliaca y A. m. caucasia (O) son consistentes entre los datos de nuc- y mtDNA. Observo que la asignación de subespecies entre grupos de MAOC enraizados se ajusta estrechamente al modelo continental original8, que no era cladístico ni en su enfoque ni en su forma. El modelo basado en mtDNA explica una distribución continental más compleja, donde las subespecies europeas, asiáticas y africanas son de origen múltiple.

La clasificación de los marcadores SNP de ADN nuc de ocho de las subespecies examinadas aquí24, entre otras, superpone A. m. anatoliaca y A. m. caucasia en el grupo O, y separa A. m. iberiensis de A. m. mellifera (tres grupos) en el linaje M. Soy. ruttneri, el único representante del grupo africano A, se sitúa a medio camino entre A. m. mellifera y el grupo C, en lugar de estar cerca de A. m. intermisa y A. m. iberiensis en el clado mediterráneo como aquí. Es decir, los linajes emparejados en las dos subespecies del clado euroasiático y las variantes dentro del clado mediterráneo aquí están separados por datos SNP en contraste con la jerarquía del clado aquí.

Los contrastes entre nucDNA, mtDNA e incluso filogenias morfológicas no son desconocidos29. Las filogenias de mtDNA heredadas por la madre tienen la virtud de rastrear los linajes evolutivos maternos36 y, por lo tanto, pueden ser particularmente confiables para las inferencias filogeográficas sobre los orígenes y la propagación del insecto eusocial disperso por la "reina". Un origen filogeográfico fuera de Europa inferido de una afinidad previa con las abejas que anidan en cavidades de Asia central parece más parsimonioso que los orígenes disjuntos subsaharianos o asiáticos.

El enraizamiento de secuencias completas de la región de codificación de mtDNA de ocho especies de Apis (Apini) con la de un abejorro (Bombus ignitus: Bombini) confirma un origen del Mioceno de las abejas melíferas enanas como grupo externo a los grupos de especies gigantes y anidadoras de cavidades, este último incluye la abeja occidental (A. mellifera).

El análisis filogenético que incluye múltiples secuencias de genomas de mtDNA por subespecie indica que la abeja melífera occidental se originó en el norte de Europa durante el Pleistoceno tardío. La distribución filogeográfica de los clados de subespecies que lo componen indica que Things Fall Apart con las hipótesis de Fuera de África o Fuera de Asia, cuando se basan en mitogenomas individuales por subespecie.

A partir de un origen basal en el norte de Europa, A. mellifera se dispersó al sureste de Europa (A. m. ligustica/A. m. carnica/carpatica) y se extendió a Asia Menor (A. m. meda/A. m. caucasia/A. M. anatoliaca). El linaje europeo luego se extendió hacia el sur a través del Levante hacia el valle del Nilo, África Oriental y Arabia (A. m. syriaca/A. m. lamarckii/A. m. jemenitica), y de allí al África subsahariana (A. m. simensis/A. m. unicolor; parafilético A. m. scutellata & A. m. capensis incluyendo A. m. adansonii y A. m. monticola). El linaje mediterráneo se restableció a partir de un linaje africano en Iberia y las islas del Mediterráneo occidental (A. m. iberiensis/A. m. ruttneri + A. m. siciliana/…), y desde allí se extendió de nuevo al norte de África (…/ A. m. sahariensis + A. m. intermisa). Secuencias parciales de subespecies mediterráneas insulares más orientales sugieren afinidad con Mellifera (A. m. sicula, Sicilia) o linajes del sureste de Europa (A. m. cyprii, Chipre; A. m. adami, Creta).

Un reloj molecular estima el origen europeo de A. mellifera ca. 780 Kya, separación de linajes más al sur ca. 720 Kya, separación de los linajes africano de levantino/nilótico/árabe ca. 660 Kya, se extendió a África ca. 550 Kya, y separación de los linajes mediterráneos de los subsaharianos ca. 250 kya. Las diversidades dentro de varias subespecies datan de > 100 Kya, mientras que las diferencias entre las subespecies de Asia Menor y el Mediterráneo insular datan de solo unas pocas 10 s de Kya.

Inclusión de secuencias múltiples referidas a A. m. mellifera en GenBank muestra que las aparentes anomalías parafiléticas dentro y entre subespecies son en varios casos artefactos de mala asignación a la subespecie tipo. Las inferencias filogenéticas incorrectas también pueden provenir del uso de secuencias no representativas o defectuosas.

Los modelos biogeográficos basados ​​en morfología y (o) nucDNA no son consistentes con este modelo de mitogenoma múltiple por taxón. Las diferencias genéticas entre las subespecies nominales del sureste de Europa, Asia Menor y el Mediterráneo suelen ser mucho menores que las de otras subespecies para las que se dispone de múltiples secuencias individuales. Se indica la reconsideración de la taxonomía alfa y gamma de estos taxones. Los nombres importan.

Todas las secuencias del genoma de mtDNA utilizadas se obtuvieron y están disponibles a través de NCBI GenBank. Los números de acceso de las 66 secuencias de Apis mellifera ssp analizadas en detalle se proporcionan en la Tabla 1 y las Figs. S1–S3; Allí también se dan 12 accesiones adicionales a las que se hace referencia en la Fig. 2, y dos secuencias cuestionables se dan en la Fig. 6. Los números de accesión de las secuencias de nueve especies de Apis examinadas y el grupo externo de Bombus ignitus se dan en la Fig. 1a.

Lo , N. , Gloag , RS , Anderson , DL & Odroyd , BP Una filogenia molecular del género Apis Fabricius, son especies válidas. sist. Entomol. 35, 226–233 (2010).

Artículo Google Académico

Engel, MS La taxonomía de abejas melíferas recientes y fósiles (Hymenoptera: Apidae; Apis). J. Hymenoptera Res. 8(2), 165–196 (1999).

MathSciNet Google Académico

Goor, A. La historia de la fecha a través de las edades en Tierra Santa. economía Bot. 21, 320–334 (1967).

Artículo Google Académico

Requier, F. et al. La conservación de las abejas melíferas nativas es crucial. Tendencias Ecol. Evol. 34, 789–798 (2019).

Artículo PubMed Google Académico

Geldmann, J. & González-Varo, JP Conservar las abejas melíferas no ayuda a la vida silvestre. Ciencia 359, 392–393 (2018).

Artículo ADS PubMed Google Scholar

Wallberg, A. et al. Un estudio mundial de la variación de la secuencia de los genomas proporciona información sobre la historia evolutiva de la abeja melífera Apis mellifera. Nat. Gineta. 46, 1081–1088 (2014).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Collins, A., Rinderer, T., Harbo, J. & Bolten, A. Defensa de colonias por abejas melíferas africanizadas y europeas. Ciencia 72, 218–220 (1982).

Google Académico

Ruttner, F. Biogeografía y taxonomía de las abejas (Springer, 1988).

Libro Google Académico

Whitfield, CW y col. Tres veces fuera de África: expansiones antiguas y recientes de la abeja melífera, Apis mellifera. Ciencia 314 (5799), 642–645 (2006).

Artículo ADS CAS PubMed Google Scholar

Dogantzis, KA et al. Tres veces fuera de Asia y la radiación adaptativa de la abeja occidental. ciencia Adv. 7, 2151 (2021).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Boardman, L. et al. El genoma mitocondrial de la abeja melífera de Malta, Apis mellifera ruttneri (Insecta: Hymenoptera: Apidae). ADN mitocondrial B Recurso. 5(1), 877–878 (2020).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Tihelka, E., Cai, C., Pisani, D. & Donoghue, PCJ Los genomas mitocondriales iluminan la historia evolutiva de la abeja melífera occidental (Apis mellifera). ciencia Rep. 10, 14515 (2020).

Artículo ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Rortais, A., Arnold, G., Alburaki, M., Legout, H. & Garnery, L. Revisión de la prueba DraI COI-COII para la conservación de la abeja negra (Apis mellifera mellifera). Conservar Gineta. recurso 3, 383–391 (2011).

Artículo Google Académico

About-Shaara, HF, Al-Ghamdi, AA, Ali Shan, K. & Al-Kahtani, AN El análisis de redes genéticas entre las subespecies de Apis mellifera basado en mtDNA argumenta la pureza de los especímenes del norte de África, el Levante y Arabia Saudita. Arabia J. Biol. ciencia 28, 2718–2725 (2021).

Artículo Google Académico

Fuller, ZL et al. Análisis de todo el genoma de las firmas de selección en poblaciones de abejas melíferas africanas (Apis mellifera) utilizando nuevas herramientas basadas en la web. Genoma BMC. 16, 518 (2015).

Artículo Google Académico

Eimanifar, A. et al. El genoma mitocondrial completo de Apis mellifera meda (Insecta: Hymenoptera: Apidae). ADN mitocondrial B Recurso. 2(1), 268–269 (2017).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Boardman, L. et al. El genoma mitocondrial completo de Apis mellifera unicolor (Insecta: Hymenoptera: Apidae), la abeja melífera malgache. ADN mitocondrial B Recurso. 4(2), 3286–3287 (2019).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Boardman, L. et al. El genoma mitocondrial de la abeja melífera de Carniola, Apis mellifera carnica (Insecta: Hymenoptera: Apidae). ADN mitocondrial B Recurso. 4(2), 3288–3290 (2019).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Boardman, L. et al. El genoma mitocondrial de Apis mellifera simensis (Hymenoptera: Apidae), una abeja melífera etíope. ADN mitocondrial B Recurso. 5(1), 9–10 (2019).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Boardman, L. et al. El genoma mitocondrial completo de la abeja melífera de África Occidental Apis mellifera adansonii (Insecta: Hymenoptera: Apidae). ADN mitocondrial B Recurso. 5(1), 11–12 (2019).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Boardman, L. et al. El genoma mitocondrial de la abeja melífera española, Apis mellifera iberiensis (Insecta: Hymenoptera: Apidae), de Portugal. ADN mitocondrial B Recurso. 5(1), 17–18 (2019).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Boardman, L. et al. El genoma mitocondrial completo de Apis mellifera jemenitica (Insecta: Hymenoptera: Apidae), la abeja árabe. ADN mitocondrial B Recurso. 5(1), 875–876 (2020).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Chen, C. et al. Los análisis genómicos revelan la historia demográfica y la adaptación templada de la subespecie de abeja melífera recién descubierta Apis mellifera sinisxinyuan n. ssp. mol. Biol. Evol. 33(5), 1337–1348 (2016).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Momeni, J. et al. Herramienta autorizada de diagnóstico de subespecies para abejas melíferas europeas basada en SNP informativos de ascendencia. Genoma BMC. 22, 101 (2021).

Artículo CAS Google Académico

Eimanifar, A. et al. El genoma mitocondrial completo de la abeja melífera del Cabo, Apis mellifera capensis (Insecta: Hymenoptera: Apidae). mitocondr. ADN B 1, 817–819 (2016).

Artículo Google Académico

Eimanifar, A., Kimball, RT, Braun, EL & Ellis, JD Diversidad del genoma mitocondrial y estructura de la población de dos subespecies de abejas melíferas occidentales en la República de Sudáfrica. ciencia Rep. 8, 1333 (2018).

Artículo ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Mayr, E. Principios de zoología sistemática (McGraw-Hill, 1963).

Google Académico

Kumar, S., Stecher, G., Li, M., Knyaz, C. & Tamura, K. MEGA X: Análisis de genética evolutiva molecular en plataformas informáticas. mol. Biol. Evol. 35, 1547-1549 (2018).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Dong, A., Wang, Y., Li, C., Li, L. y Men, X. El ADN mitocondrial como marcador molecular en la ecología de los insectos: estado actual y perspectivas futuras. Ana. Entomol. Soc. Soy. 114, 470–476 (2021).

Artículo CAS Google Académico

Aris, MC & Shephard, WS Relaciones filogenéticas de las abejas melíferas (Hymenoptera: Apinae: Apini) inferidas a partir de datos de secuencias de ADN nuclear y mitocondrial. mol. Filogeneta. Evol. 37, 25–35 (2005).

Artículo Google Académico

Papadopoulou, A., Anastasiou, I. & Vogler, AP Revisando el reloj molecular mitocondrial de insectos: La calibración de la trinchera del Egeo Medio. mol. Biol. Evol. 27, 1659-1672 (2010).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Kotthoff, U., Wappler, T. y Engel, MS Una mayor disparidad y diversidad en el pasado insinúa migraciones antiguas de linajes de abejas europeas hacia África y Asia. J. Biogeogr. 40, 1832–1838 (2013).

Artículo Google Académico

Han, F., Wallberg, A. & Webster, MT ¿De dónde se originó la abeja occidental (Apis mellifera)? Ecol. Evol. 2, 1949-1957 (2012).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Nei, M. Genética Evolutiva Molecular (Columbia University Press, 1975).

Google Académico

Cridland, JM, Tsutsui, ND & Ramírez, SR La compleja historia demográfica y el origen evolutivo de la abeja melífera occidental, Apis mellifera. Genoma Biol. Evol. 9, 457–472 (2017).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Wilson, AC y col. ADN mitocondrial y dos perspectivas sobre la genética evolutiva. Biol. J. Linnean Soc. 26, 375–400 (1985).

Artículo Google Académico

Descargar referencias

Dedico este MS a la vida y la memoria del profesor Dave Wake (1936–2021) por su enseñanza inspirada y muchas contribuciones a la biología evolutiva. Agradezco al Dr. Zack Fuller por proporcionar las asignaciones de subespecies corregidas a las adquisiciones de GenBank citadas en la Ref. 9, al profesor Gard Otis por los comentarios sobre los borradores anteriores del MS, a un revisor anónimo por la importante mejora de los borradores anteriores y a mi hija Matilda por la instrucción en el uso de capas de PaintShop. El borrador final se preparó mientras residía en el Atlanta Soto Zen Center: gassho a Michael Elliston Roshi y todos los amigos del dharma.

Laboratorio de Genética, Evolución y Sistemática Molecular, Departamento de Biología, Memorial University of Newfoundland, St John's, NL, A1C 5S9, Canadá

Steven M Carr

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

SMC escribió el texto del manuscrito y preparó todas las figuras, tablas y materiales complementarios.

Correspondencia a Steven M. Carr.

El autor declara que no hay conflictos de intereses.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Carr, SM Múltiples mitogenomas indican Things Fall Apart con hipótesis de fuera de África o Asia para la evolución filogeográfica de las abejas melíferas (Apis mellifera). Informe científico 13, 9386 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35937-4

Descargar cita

Recibido: 28 abril 2023

Aceptado: 26 de mayo de 2023

Publicado: 09 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35937-4

Cualquier persona con la que compartas el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, un enlace para compartir no está disponible actualmente para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenido Springer Nature SharedIt

Al enviar un comentario, acepta cumplir con nuestros Términos y Pautas de la comunidad. Si encuentra algo abusivo o que no cumple con nuestros términos o pautas, márquelo como inapropiado.